la arteria comunicante anterior (AcoA) y las arterias comunicantes posteriores (PcoA) del círculo de Willis proporcionan la vía principal para el flujo sanguíneo colateral en casos de estenosis u oclusión grave de la arteria carótida interna (ACI).1 La ausencia de función colateral por hipoplasia (Figura 1) o aterostenosis de las arterias colaterales puede llevar a un mayor riesgo de ictus en pacientes con enfermedad oclusiva ACI grave.,234 por esta razón, la comprensión de la función colateral del círculo de Willis es de importancia clínica. La ecografía dúplex transcraneal codificada por colores (TCCD) combinada con pruebas de compresión de la arteria carótida común (CCA) permite la evaluación en tiempo real de la capacidad colateral del círculo de Willis.56 estudios comparativos entre técnicas de ecografía transcraneal y angiografía han demostrado que la ecografía transcraneal tiene un alto nivel de sensibilidad y especificidad en la evaluación de la permeabilidad de la AcoA y la PcoA.,578 este es el primer estudio que compara los datos hemodinámicos sobre la función colateral del círculo de Willis con los hallazgos anatómicos obtenidos en la autopsia. Uno de los objetivos fue investigar si los criterios ecográficos comúnmente utilizados para la definición de la patente colateral AcoA y PcoA 67910 reflejan verdaderas diferencias en el tamaño arterial, pero nuestro objetivo principal fue determinar los diámetros de umbral de la arteria colateral para suministrar flujo colateral a través del círculo de Willis.,

sujetos y métodos

pacientes

el estudio se realizó en la unidad de accidentes cerebrovasculares del Departamento de Neurología y en el Departamento de patología de la Facultad de Medicina de la Universidad de Debrecen en Hungría después de haber sido aprobado por el Comité de ética local. Este estudio fue parte de un estudio más amplio realizado para evaluar la función colateral del círculo de Willis en pacientes con ictus agudo por medio de pruebas de compresión TCCD y CCA. Debido a la gravedad del accidente cerebrovascular, un número de pacientes incluidos en este estudio más grande murieron., El círculo de Willis de estos pacientes fue removido en la autopsia, y se midió el tamaño de las arterias colaterales.

examen TCCD

para todos los exámenes de ultrasonido se utilizó un escáner dúplex Hewlett Packard Sonos 2000. La exploración dúplex de las arterias extracraneales de suministro cerebral (transductor de 4,5 a 5,5 MHz) precedió a la investigación transcraneal. El TCCD se realizó con una sonda phased array de 2,0 a 2,5 MHz., El examen del tronco principal de la arteria cerebral media (M1), la parte precomunicante de la arteria cerebral anterior (A1) y la parte precomunicante de la arteria cerebral posterior (P1) a través de la ventana ósea temporal se realizó de manera estándar, los detalles de los cuales se informan en otra parte.11 en los casos de fallo unilateral de la ventana, se intentó examinar el A1 y el P1 a través de la ventana ósea temporal opuesta.

para una evaluación confiable de la permeabilidad funcional de AcoA y PcoA en pacientes sin enfermedad oclusiva de IC, se necesitan compresiones de CCA.,7 el suministro colateral a través del AcoA al M1 se demostró mediante la reversión del flujo sanguíneo en el A1 ipsilateral al CCA comprimido, combinado con una mayor velocidad de flujo sanguíneo en el contralateral A1. Ambos segmentos A1 fueron investigados rutinariamente con compresión ipsilateral y contralateral de CCA. La permeabilidad funcional de la PcoA se definió por un aumento de la velocidad sistólica máxima (PSV) de >20% en la P1 ipsilateral a la CCA comprimida, siendo este valor el doble de lo esperado por variación normal y error de medición.,79 el aumento del PSV siempre se midió sobre los picos más altos del espectro Doppler. Si el aumento del PSV en el P1 fue < 20%, El PcoA se definió como hipofuncional. Las medidas de velocidad se tomaron proximalmente en el A1 y P1 con el volumen de muestra AJUSTADO lo más estrecho posible. Las mediciones en la P1 se tomaron lo más cerca posible de la parte superior de la arteria basilar.

oclusión carotídea

en pacientes con oclusión unilateral de la ACI, se comprobó la función de AcoA si la A1 ipsilateral a la ACI ocluida mostraba flujo inverso espontáneo., La función de la PcoA en el lado de la oclusión de la ACI se demostró si la velocidad media del flujo sanguíneo en la ipsilateral P1 fue mayor que la velocidad media del flujo sanguíneo+2 de10 de un grupo de pacientes ateroscleróticos de edad y sexo emparejados sin enfermedad oclusiva de la ACI o síntomas cerebrales.12 La función PcoA contralateral a la ACI ocluida se probó mediante compresión de la CCA no ocluida. La presencia de colaterales leptomeníngeos no pudo ser evaluada por TCCD.,

pruebas de compresión

para evitar una reacción cardiovascular sistémica, se aplicaron compresiones de la ACC bajas en el cuello justo proximal a la cabeza esternal de la clavícula durante un máximo de 4 ciclos cardíacos. Para minimizar el riesgo de embolia, las compresiones se realizaron solo en aquellos pacientes sin placas ateroscleróticas en la ACC proximal, según lo juzgado por la imagen en Modo B de la exploración dúplex., Para asegurar la eficacia de la compresión, un pulsioxímetro (Eagle 3000, Marquette), que generaba trazados de pulsos en un monitor separado, fue unido al lóbulo de la oreja en el mismo lado que la arteria comprimida. El aplanamiento de esta onda de pulso indicó el cese del flujo sanguíneo a través de la ACC y, por lo tanto, una compresión adecuada.

autopsia

El Círculo de Willis se diseccionó después de la extracción del cerebro de la cavidad craneal. Todas las ramas diminutas que surgían de los vasos principales se cortaban cuidadosamente., La patología de los vasos cerebrales fue evaluada por un neuropatólogo familiarizado con la historia clínica del paciente. Se hizo un dibujo aproximado de la anatomía para evitar mezclar los lados derecho e izquierdo del círculo de Willis durante los procedimientos posteriores. La sangre fue cuidadosamente lavada del círculo de Willis con solución salina isotónica. Se tomaron fotografías antes y después de la disección del cerebro y después de que la sangre fuera lavada.

mediciones

para medir las longitudes y diámetros de las arterias, se colocó el círculo de Willis en una placa de vidrio., Después de enderezar las arterias, las longitudes de los segmentos Pcoa y A1 se midieron con una regla con una escala milimétrica. Estas medidas se redondearon a milímetros enteros. Para la medición de la longitud de los segmentos AcoA y P1, se colocó una hoja transparente de 10×10 cm con una escala milimétrica en la parte superior del círculo. Bajo un microscopio con un aumento ×10, se midieron las longitudes AcoA y P1 con una aproximación de 0,1 mm., Para la medición de los diámetros arteriales, se sujetó una segunda placa de vidrio encima de la primera, con el círculo de Willis y la lámina transparente en el medio. Se aplicó suficiente fuerza para inducir la completa obliteración del vaso lumina pero no para aplanar las paredes arteriales.1314 si se encontró que la aterostenosis estaba presente en la arteria cerebral media o la arteria basilar, esto se cortó primero. Esto se hizo para permitir la aplicación de la misma presión en las 4 esquinas de las placas de vidrio para la obliteración de la lumina recipiente., El conjunto de placas de vidrio se sometió nuevamente al microscopio, y de esta manera, se obtuvieron lecturas que representaban la mitad de la circunferencia arterial. Las mediciones se realizaron en los sitios proximal, medio y distal de AcoA, A1, PcoA y P1 y se aproximaron a los 0,1 mm más cercanos. para el análisis posterior se utilizó la parte más estrecha de cada arteria, ya que se consideró que el ancho en esta parte determinaba la capacidad colateral. Suponiendo que las arterias sean circulares, su diámetro externo Podría ser calculado por la fórmula diámetro = circunferencia / π., Todos los datos de este estudio son reportados como medianas con rangos. Se utilizaron pruebas no paramétricas para analizar los datos. La significancia fue asumida en el nivel del 5%.

resultados

el estudio comprende los datos de TCCD y autopsia de 12 pacientes, 8 hombres y 4 mujeres, con una mediana de edad de 75 años (51 a 91 años). La mediana del tiempo entre el TCCD y la muerte fue de 53 horas (4 horas a 36 días), y la mediana del tiempo entre la muerte y la autopsia fue de 22 horas (5 horas a 3,5 días). Seis pacientes presentaron oclusión unilateral de la ACI sin estenosis contralateral significativa de la ACI (Tabla 1)., En la Tabla 2, los resultados de TCCD se enumeran junto con los tamaños arteriales obtenidos en la autopsia. Con la excepción del paciente 3 (trombo en la arteria cerebral anterior izquierda), no se encontró que los pacientes tuvieran arterias colaterales gravemente estenosadas u ocluidas. El paciente 10 presentaba un trombo grande que ocluía la arteria cerebral media izquierda.

parte Anterior del Círculo de Willis

en 2 pacientes (pacientes 2 y 3) con oclusión DEA, el flujo colateral espontáneo a través de la parte anterior del círculo de Willis hacia el M1 estuvo ausente., En el paciente 3, la ipsilateral A1 no pudo ser visualizada por TCCD, y la velocidad en la contralateral A1 no fue aumentada. En el paciente 12, que no tenía estenosis significativa de la ACI, el flujo cruzado a través de la AcoA no pudo ser provocado por las compresiones de la CCA. En la autopsia, se encontró un solo AcoA en todos los casos; no se encontraron duplicaciones o triplicaciones1415. Tres AcoAs tenían una forma típica de reloj de arena, con un diámetro menor en la sección media de la arteria que en el sitio de unión con los segmentos A1. En 1 caso, una tercera arteria cerebral anterior se originó a partir del AcoA., Todos los segmentos A1 tenían un diámetro ≥1,0 mm (Tabla 2). Los pacientes 2 y 12 presentaron diámetros de AcoA muy pequeños, 0,3 y 0,5 mm, respectivamente, que habían impedido el flujo cruzado interhemisférico. En el paciente 3, se encontró un gran trombo en la arteria cerebral anterior izquierda que bloqueó el flujo de salida del AcoA, lo que explica la ausencia de flujo cruzado anterior en el TCCD. La mediana del diámetro de AcoA en los pacientes con una vía colateral anterior no funcional (n=2, excluido el paciente 3) fue de 0,4 mm, y la mediana del diámetro de AcoA en los pacientes con una vía colateral anterior funcional (n=9) fue de 1,1 mm (Tabla 2).,

parte Posterior del Círculo de Willis

en 14 hemisferios, el flujo colateral espontáneo a través de la parte posterior del círculo de Willis estuvo ausente o no pudo ser provocado por compresiones de CCA. En 2 hemisferios (hemisferios derechos de los pacientes 6 y 8), pudimos medir la velocidad del flujo sanguíneo en el PcoA directamente. En lugar de invertir el flujo, la compresión ipsilateral del CCA causó una disminución del VPS de 89% y 61%, respectivamente. La autopsia reveló una configuración fetal de la arteria cerebral posterior (Figura 2), consistente en una PcoA ancha (diámetro de 2.,1 mm en ambos) combinado con un estrecho ipsilateral P1 (0,5 y 0,6 mm, respectivamente; Tabla 2). Los pcoa clasificados como funcionales por TCCD tuvieron diámetros significativamente mayores que los Pcoa no funcionales, 0,9 versus 0,6 mm (P=0,008). Los diámetros de PcoA se correlacionaron negativamente (ρ=-0.50, P=0.01, correlación de orden de Rango de Spearman) con los diámetros de sus segmentos ipsilaterales P1 (Figura 3).,

los diámetros de todas las arterias colaterales funcionales del círculo de Willis fueron significativamente mayores que los diámetros de todas las arterias colaterales no funcionales (incluidos los diámetros de los segmentos P1 de las 2 arterias cerebrales posteriores fetales), 1,1 versus 0,5 mm (P=0,003, Figura 4).,

discusión

a pesar del número limitado de pacientes y del método relativamente simple de medición de los diámetros arteriales externos, creemos que nuestros resultados son únicos, ya que es la primera vez que se obtiene este tipo de información de una población de estudio en lugar de un modelo. Los criterios de TCCD para determinar la función colateral del círculo de Willis utilizados en la literatura67910 realmente corresponden con diferencias significativas en el diámetro arterial, a pesar de la ligera superposición en los diámetros de las arterias colaterales funcionales y no funcionales (Figura 4)., En general, los diámetros arteriales encontrados en este estudio son muy similares a los reportados por Baptista14 y por Murray16, pero ligeramente menores que los reportados por otros autores.15171819 los estudios deben compararse solo con precaución debido a la diferencia en las poblaciones de estudio y los métodos de medición. Se desconoce hasta qué punto los diámetros arteriales postmortem son iguales a los diámetros in vivo. La ausencia de presión de perfusión y el posible encogimiento de la pared arterial debido a la descomposición de las células musculares puede resultar en la medición de diámetros más pequeños., Si este proceso tuvo una influencia significativa en nuestros resultados sigue siendo especulativo. Debido a la naturaleza de nuestra población de estudio, asumimos que encontramos diámetros más pequeños que algunos otros autores.15171819 se ha demostrado que los pacientes con accidente cerebrovascular tienen círculos de Willis menos desarrollados debido a una mayor prevalencia de vasos en forma de hilo.202122 otra razón es que utilizamos las partes más estrechas de las arterias en el análisis, porque estas partes probablemente determinan la capacidad colateral., El AcoA en particular puede tener un diámetro muy diferente a lo largo de su curso debido a un reloj de arena (3 casos en este estudio) o forma triangular.1523 la correlación negativa reportada entre los diámetros PcoA y P1 (Figura 3) refuta los hallazgos de Puchades-Orts et al24 y Orlandini et al25 ; sin embargo, Kamath18 encontró la misma correlación negativa, y en el análisis detallado de Hillen,13 se encontraron coeficientes de correlación comparables.,

Un hallazgo importante en este estudio es que los AcoAs y PcoAs con un diámetro considerablemente inferior a 1 mm todavía pueden suministrar flujo colateral, que puede ser detectado por TCCD. Nuestros resultados indican que el diámetro umbral para la función colateral se encuentra entre 0,4 y 0,6 mm (Tabla 2, Figura 4). Debido a su mayor longitud, parece válido que el diámetro umbral de PcoA para la función colateral es ligeramente mayor que el diámetro umbral de AcoA, porque la resistencia al flujo sanguíneo es mayor en los vasos más largos como resultado de la mayor área de la pared del vaso endoluminal., Nuestros datos (Tabla 2) respaldan esta hipótesis, pero los números son demasiado pequeños para sacar una conclusión definitiva. Un diámetro umbral para el suministro de flujo colateral de entre 0,4 y 0,6 mm es probablemente también aplicable al P1. En los hemisferios con arteria cerebral posterior fetal, los diámetros ipsilaterales P1 fueron de 0,5 y 0,6 mm, respectivamente. La compresión del CCA no pudo provocar una inversión de flujo en sus amplios Accesorios Pcoa (diámetro de 2,1 mm en ambos).

hasta ahora, un umbral de 1 mm para definir hipoplasia o insuficiencia de vasos colaterales ha sido ampliamente utilizado en estudios anatómicos.,1719222627282930 en estudios clínicos, un aumento del riesgo de infarto cerebral isquémico después de la oclusión de la ACI2 y un aumento del riesgo de isquemia del tronco encefálico después de la oclusión de la arteria basilar31 se han asociado con diámetros de PcoA <1 mm. solo en una minoría de estudios se utilizó un umbral de 0,5 mm para definir la hipoplasia de las arterias colaterales. 1820 las diferentes definiciones de hipoplasia del círculo de Willis colaterales y las diferentes poblaciones estudiadas han resultado en una gran variabilidad de círculos anómalos o «incompletos» de Willis a lo largo de la literatura.,14182022262732 la prevalencia del polígono de texto» normal » oscila entre el 21% y el 76%. Sin embargo, los diámetros arbitrarios de 0,5 o 1 mm nunca han sido discutidos en términos de significancia funcional. Se han desarrollado modelos matemáticos fluidodinámicos para estudiar el efecto del diámetro colateral de la arteria sobre el flujo sanguíneo cerebral después de la estenosis u oclusión de la ACI.333435 Cassot et al33 y Dickey et al34 mostraron de forma independiente que el diámetro luminal más pequeño que permite el flujo cruzado a través del AcoA fue de 0,4 mm., Por otra parte, Dickey et al encontraron que en pacientes con oclusión de ACI y un AcoA que funciona bien, el suministro colateral del PcoA al hemisferio privado cayó a cero cuando su diámetro se fijó en niveles <0,5 a 0,6 mm34.los resultados de nuestro estudio confirman los de Cassot et al y Dickey et al. Por lo tanto, sugerimos que el término hipoplasia se reserve para aquellos vasos que no pueden suministrar flujo colateral. Nuestros resultados indican que en la práctica, las arterias comunicantes con un diámetro < 0,5 mm deben etiquetarse como hipoplásicas., Esto puede resultar en una mayor uniformidad en los estudios radiológicos sobre la integridad colateral del círculo de Willis. Esto es importante, porque hay cada vez más evidencia de que un círculo completo de Willis que funciona bien juega un papel protector contra la isquemia cerebral en pacientes con enfermedad oclusiva de la arteria carótida.2349 además, es muy posible que en el futuro, particularmente en pacientes con estenosis carotídea severa asintomática, la decisión de operar o no esté influenciada en parte por la capacidad colateral del círculo de Willis.,36 por lo tanto, la uniformidad en la definición de un círculo completo de Willis es un primer requisito.

aunque el TCCD puede ser utilizado para evaluar la presencia de flujo cruzado a través de AcoA y PcoA, se debe tener en cuenta que el flujo sanguíneo volumétrico no puede medirse con esta técnica. Un diagnóstico de TCCD de que el flujo colateral a un hemisferio privado está presente o puede ser provocado no garantiza que esto sea suficiente para proteger al hemisferio contra la isquemia., Además, la presencia de colaterales leptomeníngeos, que podrían ser vitales para la perfusión hemisférica en algunos casos, no puede ser evaluada por TCCD. Un método para evaluar la cantidad de flujo colateral a través del AcoA y/o PcoA a un hemisferio privado es la medición de la disminución proporcional de la velocidad en la arteria cerebral media después de la compresión carotídea6 o el pinzamiento cruzado de la carótida durante la endarterectomía carotídea.3738 el grado de disminución de la velocidad se correlaciona con la frecuencia de cambios electroencefalográficos y el desarrollo de isquemia cerebral durante el pinzamiento carotídeo.,3738

En resumen, los criterios ecográficos utilizados en la literatura para distinguir las arterias colaterales funcionales de las no funcionales reflejan diferencias significativas en el tamaño arterial. El diámetro umbral arterial que permite el flujo colateral a través del círculo de Willis se encuentra entre 0,4 y 0,6 mm. Este diámetro umbral podría ser utilizado en estudios prospectivos que evalúen la influencia de la capacidad colateral del círculo de Willis en el desarrollo de accidentes cerebrovasculares isquémicos en pacientes con enfermedad oclusiva de la arteria carótida. ,

notas al pie