Introduction

Depuis la découverte du rat à crête Africain, Lophiomys imhausi , la signification adaptative des spécialisations du rongeur, notamment sa coloration particulière et son comportement généralement lent, a échappé à une explication satisfaisante ., La capacité d’exposer un motif de fourrure noir et blanc audacieux a suscité des spéculations sur le mimétisme des Hystricidae de porc-épic ou des Zorillas Ictonyx striatus (Mustelidae) de type skunk. En effet, Lophiomys a été considéré comme un exemple rare de mimétisme Batésien chez les mammifères avec la zorilla comme modèle . Bien qu’il soit possible qu’un visage piébald et des bandes de flanc puissent avoir une ressemblance suffisante avec le motif du zorilla pour dissuader certains prédateurs, Lophiomys est probablement une copie trop pauvre du zorilla pour être considérée comme son mimique., De plus, on oublie souvent que le rat à crête est normalement discret et que sa longue fourrure à pointe grise enveloppe complètement son corps (figure 1). Ses flancs noirs et blancs ne sont exposés que lorsque l’animal est dérangé ou excité.

la croyance selon laquelle Lophiomys est toxique existe depuis longtemps au Kenya . D’un intérêt particulier est une étendue de poils qui sont de structure unique., Nous avons confirmé la suggestion que cette portion de poils peut acquérir des propriétés toxiques et nous affirmons ici qu’ils, ainsi que d’autres adaptations comportementales, morphologiques et anatomiques spécialisées, ont conduit à une défense puissante, très inhabituelle pour un mammifère. L’évasement de la fourrure est déclenché par une interférence externe ou une attaque sur l’animal, après quoi des bandes blanches et noires des poils plus longs de chaque côté de la ligne latérale affectent les contours du tractus dans un motif « cible » blanc et noir., Un rat aggravé tire sa tête dans ses épaules et tourne son tractus évasé vers son adversaire comme s’il sollicitait activement une attaque. Cet affichage peut ou non être accompagné de vocalisations.

un complexe de traits défensifs chez le rat à crête aurait évolué contre les prédateurs naturels; cependant, la plupart des observations fiables sur leur efficacité et leur efficacité proviennent de nombreux rapports de rencontres avec des chiens domestiques. Un chien, en voyant un rat à crête après que le premier eut survécu à une rencontre putative de mort imminente, a montré tous les signes D’aversion craintive (P., Bengough 2010, observation non publiée). Plusieurs descriptions des symptômes présentés par les chiens qui ont mordu Lophiomys vont d’un léger manque de coordination, d’une mousse buccale et de signes de détresse générale à l’effondrement et à la mort rapide, apparemment d’insuffisance cardiaque (M. Coverdale 2008, observations non publiées). Une autopsie d’un chien empoisonné a décrit des muqueuses pâles et des globules blancs avec des granules toxiques, une coagulation sanguine défectueuse et des saignements généralisés Associés (S. Ghalay 2009, observation non publiée)., Dans deux cas, les chiens qui ont été vus comme ayant attaqué un rat à crête ont mis des semaines à se remettre de symptômes graves et invalidants (M. Coverdale & T. Hobbs 2008, observations non publiées).

ces rapports et anecdotes démontrent tous que bien qu’il y ait peu ou pas de preuve que le rat perce physiquement des tissus, sa défense est étonnamment efficace contre les grands prédateurs mammifères. Les adaptations qui renforcent la dissuasion et les détails des mécanismes impliqués sont tout aussi surprenants.,

l’équivalent le plus proche de ce phénomène signalé à ce jour concerne les hérissons (Erinaceus europeus) mâchant les glandes parotides des crapauds Bufo et étalant le mélange résultant de salive et de venin de crapaud sur ses épines . Bien que cette auto-annointing soit connue chez les hérissons pour rendre les piqûres des épines de hérisson plus douloureuses et irritantes, il n’y a pas encore de preuve d’effets létaux/terminaux sur le prédateur. Le principal effet d’un tel comportement et l’utilisation de substances semble être d’augmenter la douleur et de l’inconfort infligées par les épines., Dans le cas de Lophiomys, il n’existe aucune preuve qu’une réponse aux toxines dépend de toute sorte de blessure. Le simple contact entre les muqueuses de la bouche du prédateur et la toxine dans les poils du rat semble suffisant pour précipiter les symptômes d’intoxication aiguë. D’autres recherches peuvent révéler une pathologie dans laquelle les cellules de la membrane muqueuse sont imprégnées directement sans qu’il soit nécessaire de blesser réellement un agresseur. Par exemple, la possibilité que la salive de Lophiomys puisse introduire des agents facilitateurs tels que les cardénolides non polaires mérite d’être étudiée., Contrairement au hérisson, qui s’appuie sur ses épines pour des effets dissuasifs et punitifs, l’exposition de Lophiomys à des morsures dommageables semble avoir été choisie pour une série de structures atténuantes. Il s’agit notamment d’un crâne blindé, de vertèbres élargies et d’une peau dense et épaisse, en plus d’un comportement intrépide, qui implique le recours à une forme de dissuasion qui doit être extrêmement rapide pour ne pas être toujours plus coûteuse et dangereuse pour la proie que pour le prédateur.,

bien que la structure brute des poils de flanc ait été décrite en microscopie de faible puissance et que sa fonction possible ait été discutée, certaines caractéristiques plus détaillées de la microstructure de ces poils au microscope électronique à balayage (MEB) ont été décrites pour la première fois par Stoddart , qui , comme Kingdon, a suggéré que les poils pourraient être adaptés pour absorber les sécrétions d’une « ceinture de tissu glandulaire apparente bordée à la fois au-dessus et au-dessous par de courts poils raides « qui se trouvent » à la base de la crête et s’étendent sur toute sa longueur  » (p. 552 in)., La caractérisation générale des poils dorsaux au-dessus des bandes de poils du flanc en tant que « crête » est trompeuse dans la mesure où les poils longs et denses poussent sur la majeure partie du corps. Un lophiomys excité est plus justement décrit comme « séparant » la fourrure le long de ses flancs, plutôt que de « relever sa crête ». En outre, les poils spécialisés des flancs ne « frangent » pas une zone glandulaire supposée, mais sont, au contraire, densément mais faiblement enracinés dans un tractus foliaire de peau apparemment différenciée qui s’effile derrière les oreilles pour se terminer sur l’angle pelvien-fémoral., Notant la structure complexe unique des poils de flanc de Lophiomys, Stoddart a suggéré que les odeurs piquantes pourraient servir à protéger l’animal contre les prédateurs. Pour le nez humain, Lophiomys ne sent pas fortement et les chiens ont été signalés pour montrer aucun signe d’être dissuadé jusqu’à ce que le contact oral réel avec le rat a été fait. Cela implique que l’absence de signaux olfactifs et la dissuasion doivent être apprises par le prédateur en contact direct avec le rat ou par des individus observant les réactions d’autres prédateurs.,

morphologie des cheveux

bien que les structures glandulaires sous-jacentes au tractus des flancs n’aient pas encore été démontrées, une description plus précise et détaillée des poils est nécessaire, en particulier à la lumière de leur fonction maintenant connue de rétention des toxines. Dans ce contexte, nous avons étudié la structure et la fonction des poils hautement spécialisés du rat à crête. Plutôt que de croître à la base mal définie d’une « crête », les poils poussent le long de deux lignes latérales qui traversent les flancs (figure 1a)., L’animal expose ces zones de poils un peu plus courts (moyenne 28 mm, gamme 18-32 mm) au moyen de muscles dermiques spécialement modifiés (figure 1b). Ces muscles dressent la longue fourrure de l’animal (moyenne 46 mm, gamme 38-52 mm et gris extérieurement) vers le haut au-dessus de la ligne latérale, tout en déviant simultanément la fourrure vers le bas au-dessous de la ligne latérale.

Les poils sont séparés non seulement en réponse à une perturbation, mais aussi pour permettre à l’animal d’appliquer du poison sur les poils de flanc spécialisés., Lorsqu’on leur a présenté des morceaux de branche et de racine D’Acokanthera, nous avons observé un rat à crête vivant capturé à l’état sauvage pour ronger et mastiquer l’écorce et « slaver » sélectivement la fourrure de la ligne latérale entre les épisodes répétés de rongement et de mastication. Une telle mastication semble libérer l’ouabaïne de l’écorce et la mélanger avec de la salive pour former un colloïde grossier, qui est ensuite spécifiquement appliqué uniquement sur les poils de la ligne latérale. Les Fragments d’écorce qui tombent au sol lors de l’application du colloïde sont soigneusement ramassés et mâchés à nouveau., Sur une période de 5 jours, on a observé trois courtes périodes distinctes de mastication de l’écorce, suivies de l’application du colloïde. Cet individu a ignoré les feuilles et les fruits verts crus D’Acokanthera à la fois comme nourriture et comme matériau pour la mastication. D’autres individus ont été vus pour soigneusement « toiletter » leurs tracts de poils de flanc, mais en l’absence de tout matériel végétal et sans aucun stimulus évident.

lorsqu’elle est détendue, une longue fourrure grise recouvre les lignes latérales et, dans une large mesure, les protège de la lumière et repousse la pluie modérée., Si les toxines dans les poils latéraux sont sensibles à la lumière ou solubles dans l’eau, comme cela semble probable, l’isolation des deux éléments peut être un rôle tout aussi important pour les cheveux longs que de garder le rongeur au chaud ou de le rendre moins visible.

nous avons examiné la structure des poils de la ligne latérale au microscope électronique à la lumière et au MEB, et avons découvert que les cheveux illustrent une optimisation et une économie de structure uniques et exceptionnelles pour la séquestration et l’administration de toxines ., La partie centrale de chaque arbre principal développe un cylindre extérieur mince mais solide perforé par des vacuoles abondantes (figure 2). Ce cylindre perforé renferme des brins fibrillaires qui restent la plupart du temps séparés, mais peuvent adhérer les uns aux autres ou au cylindre externe le long de courts tronçons. Ces longues fibrilles sont nombreuses et agissent cumulativement comme une « mèche », comme nous l’avons démontré (figure 2d) et observé avec notre spécimen en captivité. En effet, comme le colloïde est appliqué sur les cheveux, on peut observer un basculement presque instantané du brillant réfléchissant à l’invisibilité opaque, ce qui suggère une absorption rapide., Dans le matériau supplémentaire électronique, un court métrage montre une telle absorption par action capillaire le long de l’intérieur de chaque cylindre de cheveux (matériau supplémentaire électronique, vidéo S1). Une fois qu’un cheveu est saturé, le colloïde semble sécher sous forme de sécrétion semi-visqueuse (figure 2a). Le réseau ouvert des poils garantit que les poils traités ou « soignés » ne peuvent pas être touchés sans entrer en contact avec le colloïde/sécrétion toxique.

Il y a plus de 120 ans, Arnaud extrayait et isolait l’ouabaïne, un glycoside cristallin de l’écorce et des racines de L’arbre Acokanthera. Utilisé pour empoisonner les flèches au Somaliland, il est devenu célèbre comme l’arme de choix des chasseurs D’éléphants D’Afrique de l’est . Pendant plus de deux siècles, l’extrait d’écorce également trouvé une utilisation clinique de traitement contre l’insuffisance cardiaque congestive . L’activité de l’ouabaïne, comme pour tous les glycosides cardiaques, provient de sa capacité à inhiber la Na+/K+-ATPase, augmentant ainsi considérablement la force des contractions musculaires cardiaques .,

contenu des cheveux

notre étude pilote de spectroscopie infrarouge à transformée de Fourier (FT-IR) des composés trouvés à l’intérieur des cheveux suggère fortement la présence de ouabaïne (figure 3). Plus précisément, l’ouabaïne semble être l’ingrédient actif transféré de l’écorce aux cheveux car nos spectres présentaient de forts pics à 1530, 916, 880 et 796 cm−1 et manquaient de pics plus typiques de l’acovénoside, un autre composé toxique que l’on trouve parfois dans L’écorce D’Acokanthera., De plus, nos spectres ont montré des signatures indicatives de composés supplémentaires tels que les lignines ou les tanins, suggérant qu’une étude plus détaillée est susceptible d’élucider un système d’extraction naturelle sélective entraîné par le comportement masticatoire et la chimie salivaire des rats. Il est important de noter que les spectres FT-IR de l’écorce D’Acokanthera et des composés de la partie active des cheveux de Lophiomys sont très similaires. Cela confirme notre affirmation selon laquelle les composés se sont collés sur la fourrure latérale du rat dérivée de l’écorce D’Acokanthera.,

bien que clé de sa toxicité unique, les poils très modifiés de la ligne latérale du rat à crête ne sont pas sa seule modification morphologique intéressante. Par exemple, une étude du crâne de l’animal suggère que le contact direct avec les prédateurs a choisi pour un blindage supplémentaire du cerveau (figure 4)., Le crâne a invité une comparaison avec la tête blindée d’une tortue et a valu à une sous-espèce supposée le nom de L. I. testudo. Les bords frontaux, squamosaux et pariétaux se sont étendus autour de l’orbite et sur le crâne pour créer un « casque crânien », tandis que des « boutons » osseux denses (ostéoblastes rugeux) s’étendent sur le pont du nez et la plupart des surfaces externes de l’occiput. Ces caractéristiques crâniennes sont uniques chez les rongeurs., Une élaboration superficiellement similaire se produit dans la région zygomatique De La Paca Agouti paca, où une position autour de la cavité buccale soutient l’hypothèse que celle-ci a plus une fonction acoustique que protectrice. En revanche, l’élaboration osseuse dans les crânes de Lophiomys couvre ou entoure les tissus solides, le cerveau, les voies nasales, les yeux et les muscles temporaux.

autres adaptations

de plus, il existe d’autres modifications macro-morphologiques intéressantes associées à la toxicité du rat. Par exemple, l’animal a un derme inhabituellement dense, dur et à texture étroite, qui peut être interprété comme sélectionné par un prédateur. La peau est résistante à toutes les dents, griffes ou becs, sauf les plus tranchants., La peau fraîche d’un spécimen de Lophiomys a montré des ecchymoses compatibles avec le rat ayant déjà été sauvagé par des chiens, mais les dents des chiens étaient incapables de pénétrer dans le derme dur ou les chiens se sont désistés avant que leurs dents puissent se déchirer. Les spécialisations spécifiques à l’espèce comprennent une colonne vertébrale allongée avec trois vertèbres thoraciques supplémentaires et une vertèbre lombaire supplémentaire formant une colonne vertébrale exceptionnellement robuste et flexible. Toutes les vertèbres ont des corps élargis et des épines courtes (figure 1c)., La clavicule est très atrophiée, permettant aux larges omoplates une mobilité exceptionnelle, améliorant éventuellement la protection du cou et du thorax antérieur. Un estomac exceptionnellement grand et faiblement sacculé est unique parmi les rongeurs , ce qui implique une physiologie complexe pour le traitement du matériel végétal, ressemblant à celle d’un fermenteur de forestomac digérant les fibres. Pourtant, une telle conclusion serait viciée par le fait que les parties végétales facilement digérées sont la principale source de nutrition . L’observation selon laquelle les aliments non fibreux sont la norme a été confirmée par une analyse approfondie des matières fécales dans la nature (J., Kingdon 2010, observation non publiée). Cela pourrait impliquer d’autres fonctions, encore inconnues, pour le tube digestif de Lophiomys. Étant donné que des quantités substantielles de matière très toxique pénètrent fréquemment dans la bouche du rongeur, bien que temporairement, il est plausible que la détoxification puisse faire partie des spécialisations du tube digestif de Lophiomys.

Il est possible que les glandes salivaires des rats à crête, qui sont exceptionnellement grandes pour leur taxon, constituent une clé des études futures sur la capacité de l’animal à faire face à la toxicité de l’écorce D’Acokanthera pour sa propre santé., Étant donné que la salive de certains mammifères produit des protéines qui se lient aux polyphénols végétaux, il est possible que les sécrétions salivaires de Lophiomys soient adaptées pour augmenter ou traiter l’ouabaïne (et éventuellement d’autres toxines végétales) de manière significative mais actuellement inconnue, notamment l’amélioration de la capacité de la toxine à pénétrer les cellules. Chez certains invertébrés insensibles à l’ouabaïne, l’emplacement d’un site de liaison à l’ouabaïne sur la séquence D’ADN a été réduit à une seule substitution d’acide aminé (asparagine pour l’histidine) à la position 122 du gène de la sous-unité α De La Na+/K+-ATPase ., Peut-être, une adaptation similaire empêche ouabain d’endommager les fonctions cellulaires du rat. L’Ingestion d’ouabaïne dans la bouche ne présente aucun risque visible pour le rat, mais le rôle des glandes salivaires (ou du tube digestif) dans cette immunité reste à élucider. Une fois que les fondements physiologiques et génétiques de l’immunité de Lophiomys sont pleinement compris, il pourrait y avoir des implications pour les applications moléculaires ou pharmacologiques dans les thérapies médicales humaines.,

en termes de compréhension de l’évolution à long terme des poils spécialisés, une phylogénie récente a identifié quatre grandes subdivisions muroïdes, et a attribué à Lophiomys sa propre lignée proche de la divergence entre Gerbillinae et Murinae. Parmi les premiers, il y a un rayonnement distinct de proto-gerbillines à poils modifiés: les souris épineuses (Acomys), les rats à liens (Deomys) et les souris à fourrure en brosse (Lophuromys)., Bien qu’aucune affinité très étroite entre ces genres et Lophiomys ne puisse être envisagée, cela soulève la possibilité que l’élaboration incrémentale des poils dorsaux ou des flancs puisse avoir des origines évolutives très anciennes , en particulier si un avantage sélectif par rapport aux prédateurs peut être démontré, comme nous le faisons ici pour Lophiomys.

Conclusions

notre confirmation de la toxicité par acquisition chez Lophiomys suggère que la suite superficiellement aléatoire de particularités que nous avons énumérées peut Toutes être expliquée comme des adaptations reliées par le fil évolutif de la sélection des prédateurs., Sans une augmentation régulière des toxines sur les flancs, un crâne couvert, un derme dense et un squelette renforcé seraient insuffisants pour dissuader les prédateurs. Pour le rat et le prédateur, le modèle de flanc audacieux (et mémorable) représente un signal coûteux . Des coûts importants pour Lophiomys laisseraient croire que la survie du rat continuera de dépendre de l’approvisionnement en ouabaïne facilement disponible dans l’aire de répartition des espèces D’Apocynacées D’Afrique du Nord-Est.,

bien que les détails de cette relation extraordinaire entre le mammifère et la plante nécessitent d’autres travaux sur le terrain et en laboratoire, nos observations illustrent le pouvoir de la prédation de sélectionner des défenses très inhabituelles chez les espèces proies et, dans ce cas, l’intégration étonnante d’une vaste série de comportements avec des structures complexes. Le comportement du rat en présence d’un prédateur oriente l’attention et l’attaque de ce dernier vers une zone spécifique bien annoncée, où une surprise douloureuse et toxique l’attend., La modification Micro-structurelle des poils poussant dans cette zone spécifique (probablement évoluée par petits incréments) leur permet de servir de réceptacles exceptionnellement efficaces pour le poison auto-appliqué. De même, l’adaptation chimique de la salive et des tissus maximise probablement la dissuasion du prédateur, tout en évitant ou en minimisant l’automutilation des toxines. Enfin, des modifications macro-structurelles d’éléments distincts de l’anatomie du corps entier (peau et squelette) ont évolué pour rendre la survie plus probable en attirant puis en « gérant » les morsures d’un prédateur.,

résumé des méthodes

la microscopie a été réalisée à l’aide d’un microscope de dissection Olympus SZ40 avec un appareil photo numérique Canon A640. Les échantillons pour les études SEM ont été recouverts à l’aide d’une cible AuPd pendant 180 s (résultant en une couche de 6-10 nm) et imagés à l’aide d’un Néoscope Jeol (Nikon, Royaume-Uni) sous vide poussé à 10 ou 15 keV.

pour l’acquisition de spectres, nous avons utilisé un spectromètre infrarouge à transformée de Fourier Nicolet 6700 équipé D’un détecteur MCT-A refroidi à l’azote liquide avec un accessoire de réflectance totale atténuée (ATR) au diamant à rebond unique (Thermo Electron Corp.,, Madison, WI, USA). Les spectres ont été acquis à une résolution de 4 cm – 1 de 6000 à 500 cm−1 à l’aide d’une apodisation Happ-Genzel, d’une correction de phase Metz et d’un remplissage sans zéro. Les spectres ont été obtenus à partir d’une moyenne de 64 balayages à une vitesse de miroir s−1 de 5,0632 cm. Toutes les opérations spectrales ont été effectuées en utilisant Omnic 7.3 (Thermo Scientific, Madison, WI, USA). Les spectres n’étaient ni déconvolués ni lissés; la seule correction appliquée était un décalage à 4000 cm−1 et une normalisation de l’intensité. Les spectres de l’ouabaïne et de l’acovénoside ont été enregistrés à partir d’un film mince coulé à partir d’une solution aqueuse sur le cristal ATR., Nous avons obtenu le spectre D’extrait D’écorce D’Acokanthera en immergeant l’écorce dans de l’eau déminéralisée à 70°C pendant 10 h avant de couler la solution sur le cristal ATR. Lophiomys imhausi extrait de cheveux a été préparé en lavant plusieurs cheveux avec de l’eau déminéralisée. Les deux extraits ont été purifiés à l’aide de filtres de taille de pores de 0,2 µm sous vide. Les spectres de cheveux non lavés et lavés ont été obtenus en pressant directement différentes parties des poils de l’échantillon avec une enclume sur le cristal ATR.,

Notes de bas de page